Действие "двух полковников" Metro Exodus происходит в Новосибирске, в основном в метро, но во время финала игрок также посещает поверхность и заброшенный спутниковый командный центр. Игрок становится свидетелем истории, которую Кирилл рассказывает Миллеру после того, как Артем покидает убежище Кирилла, чтобы найти лекарство для Анны (это было включено в базовый уровень игры "Мертвый Город"). История разделена на несколько частей, которые происходят за 12, 6, 3 и 1 месяц до прибытия "Авроры" в Новосибирск. Во всех ролях игрок выступает в роли полковника Хлебникова, отца Кирилла и высокопоставленного члена оскома.

Первая часть происходит в декабре 2034 года. Хлебникову поручено расчистить участок Новосибирского метрополитена, кишащий слизью и червями, чтобы восстановить работу важного водяного насоса. Хлебников хорошо экипирован для этой задачи, так как он носит с собой огнемет, а также специальный закрытый костюм. После того, как он прожег свой путь через много слизи и червей, ему и его людям удается снова запустить насос. Затем Хлебников возвращается на родину, чтобы встретиться с генералом Виноградовым, а затем встречает Новый год со своим сыном Кириллом.

Вторая часть происходит через полгода. Напряжение в метро начинает расти, так как запасы Радиопротектора истощаются, и ОСКОМ начинает уменьшать рационы препарата, а также конфискует любые избыточные запасы, которые они находят, даже те, которые были получены легально. Хлебникову поручено обеспечить один такой запас, который, как он выясняет, находится в распоряжении его старого друга Петровича, приберегавшего лекарство для своей больной внучки. Перед игроком стоит моральный выбор-либо конфисковать наркотик, предав друга Хлебникова и оставив его в шоке и ярости, либо тайно позволить ему сохранить его. Выбор не влияет на сюжет, только на диалог между Хлебниковым и Петровичем. В это же время Кирилл начинает задаваться вопросом, действительно ли ОСКОМСКИЕ герои, какими он их себе представлял, так как он видит жестокости, совершаемые ими на обычных метрополитенах. Хлебников объясняет сыну, что иногда трудные ситуации требуют трудного выбора и что его и оскома действия в конечном счете окажутся необходимыми.

Генерал Виноградов также сообщает Хлебникову, что есть планы эвакуации метрополитена, но там может не хватить Радиопротектора, чтобы эвакуировать всех людей, по крайней мере, не всех сразу.

Через три месяца ситуация становится неуправляемой. В метро возникают массовые беспорядки, и Хлебникову поручено всеми возможными способами не допустить бунтовщиков до станции "Сибирская", штаб-квартиры оскома. Он и его люди пытаются взорвать туннели, ведущие на Сибирскую, чтобы перекрыть доступ бунтовщикам, но один заряд не взрывается, и члены оскома вынуждены отступить. В конце концов, они едва останавливают бунтовщиков на эскалаторах, и на краткий миг ситуация, кажется, поворачивается в их пользу. Однако хлорный газ высвобождается, убивая большинство оставшихся членов оскома, за исключением Хлебникова. Он мчится вверх по эскалатору, где находит генерала Виноградова. Хлебников приходит в ярость, узнав, что Виноградов инициировал газовую атаку, видя в нем предателя, однако Виноградов получает сообщение о том, что высшие чиновники оскома в данный момент покидают Новосибирск, оставляя Хлебникова и Виноградова позади, предавая их обоих. Оба понимают, что они сами всегда были лишь незначительными пешками во всем процессе эвакуации и не должны были эвакуироваться вместе с остальными чиновниками, поэтому Виноградов приказывает своим оставшимся людям уничтожить эвакуационный поезд с помощью РПГ и совершает самоубийство. Это делает Хлебникова и его сына одними из немногих выживших людей в новосибирском метро, если не единственными.

За месяц до прибытия "Авроры" Хлебников посещает заброшенный центр управления спутниками в развалинах Новосибирска. Из разговоров с Виноградовым он знает, что в России должны быть карты, показывающие уровень радиации, и что территория вокруг озера Байкал может быть безрадиационной. Если это окажется правдой, Хлебников и его сын смогут покинуть облученный город и найти себе новый дом. Объект очень опасен, так как, несмотря на то, что он находится под землей, его ядерный реактор поврежден, заполняя центр управления очень высоким уровнем радиации, даже для Новосибирска. Это также вызывает нехватку электроэнергии, поэтому Хлебников несколько раз замедляется из-за неисправных дверей и других систем. Объект также населен мутантами, в основном Носалисами. Когда Хлебников приближается к картотеке, появляется слепой и нападает на него. Хлебников позже убегает от слепого через шахту лифта, позволяя своему огнеметному танку взорваться заранее, чтобы оглушить или, возможно, убить мутировавшую обезьяну. Хлебников добирается до хранилища, находит карту, которую искал, и идет дальше, но радиация так высока, что его начинает тошнить и приходится сбавлять скорость. Более того, слепой появляется снова. Хлебникову удается опередить его и приготовиться ввести последний радиопротектор, чтобы противостоять лучевой болезни, но слепой хватает его за ногу через укрепленную дверь и заставляет бросить инъектор. Хлебников отключает ручное управление дверью, отсекая слепому руку и таким образом вырываясь на свободу, но потом выясняет, что флакон с Радиопротектором был разбит ударом, так что долго пережить облучение ему не удастся. Он начинает терять сознание и садится на стул, где теряет сознание и в конце концов умирает.

Через месяц тело Хлебникова находит Миллер, так как Кирилл рассказывает Рейнджеру об объекте, и Миллер отправляется туда, чтобы найти карту, которую искал Хлебников. Когда Хлебников подносит карту поближе к входу, Миллер может вернуть ее Кириллу и Артему, не проводя слишком много времени в облученном комплексе, хотя, как известно игроку из базовой игры, он также получает смертельную дозу радиации, противодействовать которой может только радиопротектор, но Миллер жертвует собой, используя свою дозу, чтобы спасти Артема.
Чуть ниже поверхности, под мертвым городом Новосибирском, полковник Хлебников возвращается домой к своему сыну Кириллу на Новый год.

Но с людьми здесь не все в порядке: слизь все больше поглощает туннели, атаки мутантов, похоже, растут, а драгоценное "зеленое вещество", которое защищает людей от радиационного отравления, иссякает. Для того, чтобы обеспечить выживание любого из людей, те, кто отвечает, возможно, потребуется принять радикальные меры...

После путешествия и опыта Хлебникова в последние дни жизни в Новосибирске, прослеженного полковником Миллером годом позже, игроки могут ожидать классического сюжетного геймплея серии Metro в этой новой линейной главе, в комплекте с совершенно новым оружием, смертоносным огнеметом, клаустрофобной средой и слишком знакомой напряженностью сюжета.